Pierwsza publiczna prezentacja makiety nowego śmigłowca oznaczonego jako Mi-35M miała miejsce w roku 1995 podczas pokazów lotniczych MAKS-1995, a także podczas Paris Air Show. Był to śmigłowiec przygotowywany we współpracy z Francuzami, wyposażony m.in. w termowizor Chlio. Nie spełnił on jednak oczekiwań strony rosyjskiej i w roku 1997 zerwano współpracę i zdecydowano się na zastosowywanie awioniki rosyjskiej.
Oblotu prototypu dokonano 3 marca 1999 roku (początkowe plany zakładały oblot w roku 1996, a następnie w 1998). Jednakże na początku XXI wieku władze rosyjskie zdecydowały, że podstawową modernizacją śmigłowców Mi-24 znajdujących się na wyposażeniu wojska Rosji będzie nie Mi-35M, a Mi-24PN (modernizacja śmigłowca Mi-24P wyposażona m.in. w nowe systemy pilotażowe).
Wobec tego rozpoczęto poszukiwania potencjalnych użytkowników Mi-35M za granicą. Pierwszy kontrakt na dostawę śmigłowców Mi-35M podpisano w roku 2005, ich odbiorcą stała się Wenezuela.
Kolejnymi użytkownikami śmigłowców Mi-35M stały się Brazylia (kontrakt z 2008 roku), Rosja (kontrakt z 2010 roku) i Azerbejdżan (kontrakt z 2011 roku).