W sierpniu 2007 Ayestarán opuścił Liverpool w wyniku różnicy poglądów z Benítezem, podając się do dymisji. Przez następne kilka miesięcy był bliski przenosin do FC Barcelony, gdzie miał pracować jako członek sztabu szkoleniowego, a następnie do Athleticu Bilbao w roli dyrektora sportowego, lecz ostatecznie nie podpisał kontraktu z żadnym z tych klubów. W styczniu 2008 został dyrektorem sportowym swojego macierzystego Realu Sociedad, jednak stanowisko to opuścił już po kilku tygodniach wskutek konfliktu z prezesem klubu, Iñakim Badiolą. W latach 2008–2009 współpracował z Quique Floresem w SL Benfice z Lizbony jako trener przygotowania fizycznego, triumfując w rozgrywkach Taça da Liga. W latach 2009–2010 w tej samej roli pomagał Unaiowi Emeremu w Valencia CF.
W sierpniu 2013 Ayestarán podjął pierwszą pracę w roli trenera, obejmując meksykańskiego drugoligowca Estudiantes Tecos z siedzibą w Guadalajarze, którego współwłaścicielem był najbogatszy człowiek świata Carlos Slim. W wiosennym sezonie Clausura 2014 zwyciężył ze swoją drużyną w rozgrywkach Ascenso MX, jednak sukces ten nie zaowocował awansem do pierwszej ligi – w decydującym o promocji dwumeczu piłkarze Tecos przegrali ze zwycięzcą jesiennego sezonu Apertura 2013, Universidadem de Guadalajara (0:0, 1:1, 3:4 po karnych).