W 1925 lub 1926 dotychczasowy przełożony wspólnoty, ihumen Miron, oddał kierowanie klasztorem w ręce Teodozjusza, mnicha Monasteru Wałaamskiego. W 1926 na mocy porozumienia między Serbskim Kościołem Prawosławnym i Rosyjskim Kościołem Prawosławnym poza granicami Rosji klasztor Miljkov oficjalnie ogłoszono "monasterem rosyjsko-serbskim", do którego wprowadzono m.in. rosyjski śpiew cerkiewny. Do wspólnoty dołączyło kolejnych sześciu Rosjan, z których największą rolę w historii klasztoru odegrał hieromnich (następnie archimandryta) Ambroży (Kurganow). Dzięki jego działalności monaster Miljkov stał się jednym z najważniejszych centrów duchowych białej emigracji rosyjskiej w Jugosławii. W 1931 w monasterze przebywało siedemnastu mnichów, 10 Rosjan i 7 Serbów. Sytuacja finansowa klasztoru znacząco poprawiła się, co pozwoliło wspólnocie na rozbudowę i remonty budynków monasterskich. Monaster Miljkov stał się ważnym ośrodkiem pielgrzymkowym. Do monasteru regularnie przebywali biskupi serbscy oraz rosyjscy (emigracyjni), w tym Pierwszy Hierarcha Cerkwi Zagranicznej i jej współzałożyciel metropolita Antoni.