Stanowisko malarza nadwornego piastował do 1716 roku, czyli do śmierci swojego pracodawcy (według RKD do 1719 rokuRKD). Następnie Werff sprzedawał swoje obrazy najlepszym kolekcjonerom europejskim, m.in. królowi polskiemu Augustowi II Sasowi. W latach 1719–1722 ponownie pracował w Rotterdamie.
Początkowo malował małe sceny rodzajowe w stylu fijnschildersStyl uprawiany przez malarzy holenderskich w okresie „Złotego wieku”, charakteryzujący się przedstawianiem scen w pomieszczeniach domowych, naturalnie odtworzonych, często używający klasycznych technik malarskich. W XIX wieku do tej grupy zaczęto zaliczać prace m.in. Gerarda Dou., łącząc precyzję w przedstawianiu detali zgodną ze szkołą ledejską z klasycystycznymi standardami francuskiej Académie Royale. Stylem nawiązywał do prac Gerarda Dou, Gabriëla Metsu, Fransa van Merisa starszego i Gerarda ter Borcha. Jego prace wyróżniała większa elegancja i wystawność. Szczytowym dziełem z tego okresu jest obraz rodzajowy pt. Dzieci bawiące się posągiem Herkulesa z 1678 roku.
W 1687 roku ożenił się z Margareth van Rees, której prawnym opiekunem był Nicolaes Anthonis Flinck, znany kolekcjoner sztuki oraz literatury klasycznej i renesansowej. Flinck wraz z Janem Sixem i Philipem de Flinesem założyli stowarzyszenie Nil Volentibus Arduum.