Po śmierci Mahometa Zubajr miał dołączyć do stronników Alego, którzy zebrali się w domu Fatimy, i początkowo odmówił uznania wyboru Abu Bakra na kalifa. Pomimo tego, kiedy w roku 644 Umar mianował go jednym z sześciu członków szury mającej wybrać jego następcę Zubajr opowiedział się nie za Alim, ale za Usmanem (644 - 656). Zubajr z biegiem czasu stał się jednym z najbogatszych towarzyszy Proroka, będąc właścicielem wielu posiadłości zarówno w Arabii, jak i Egipcie oraz Iraku. Niektóre z nich miały swój początek jeszcze w nadaniach Mahometa, inne, szczególnie te w Iraku, zostały Zubajrowi podarowane przez Usmana. Jego posiadłość w kwartale Banu Sulajm w Basrze była szczególnie rozległa i zawierała w sobie rynki i sklepy. Pomimo tego że czasami przyłączał się do krytyki Usmana, Zubajr generalnie utrzymywał z nim raczej przyjazne stosunki, czego świadectwem jest fakt że jego syn, Abd Allah, został mianowany przez Usmana dowódcą jego sił podczas oblężenia jego pałacu przez rebeliantów. Na początku swojego panowania Usman miał nawet sporządzić testament, wyznaczający Zubajra na jego następcę, w późniejszym okresie panowania kalifa dokument ten jednak był ignorowany.