Историја Туркменистана је традиционално почела доласком индоевропских иранских племена око 2000. године пре нове ере. Рана племена су била номадска или полуномадска због сушних услова у региону, што је спречавало широко усвајање пољопривреде. Степска култура у централној Азији била је продужетак већег евроазијског низа култура коња које су обухватале читав спектар језичких породица, укључујући индоевропске и турко-монголске групе. Нека од познатих раних иранских племена укључивала су Масагате, Ските/Саке и ране Согдијце, који су највероватније били претходници Хорезмијана. Туркменистан је био пролазна тачка за бројне миграције и инвазије племена, која су гравитирала према насељеним регионима на југу, укључујући древну Месопотамију, Елам и цивилизацију долине Инда.
Писана историја региона почиње освајањем региона од стране Ахеменидског царства древног Ирана, пошто је регион био подељен између сатрапа из Маргијане, Хорезмије и Партије. Каснији освајачи су били Александар Велики, Парни, Хефталити, ирански Хуни, Гоктурци, Сармати и сасанидски Иранци. Током ове ране фазе историје, већина становника Туркменистана били су присталице зороастризма и будизма, а регионом су углавном доминирали ирански народи. Ови упади и епохе, иако пресудни, нису обликовали историју региона као инвазије две касније инвазионе групе: Арапа и Турака Огуза. Огромна већина становника прешла је у ханифизам, док су Огузи донели почетке туркменског језика који је доминирао овим подручјем. Турски период је био време културног спајања и раста, пошто су се исламске традиције које су донели Арапи спојиле са локалним иранским културама, а град Мерв је постао центар трговине, науке и иновација, будући да је био утицајна престоница неколико исламских калифата. Културни пејзаж Туркменистана додатно су изменили турски освајачи и владари као што су Селџуци. Џингис-кан и монголске инвазије су опустошиле регион током касног средњег века, али њихово држање над овим подручјем било је прелазног карактера јер су се Тимур Ленк и Узбеци касније оспорили.
Модерни Туркменистан је радикално трансформисан инвазијом Руске империје, која је освојила и припојила регион крајем 19. века. Касније, Октобарска револуција 1917. ће коначно трансформисати Туркменистан из исламског и номадског племенског друштва у индустријализовану и урбанизовану лењинистичку социјалистичку републику током совјетске ере. Независност је дошла 1991. године, када се Сапармурат Нијазов, бивши члан локалног огранка КПСС, прогласио доживотним председником, узевши титулу Туркменбаши, такође познат као вођа Туркмена, и трансформисао нови независни Туркменистан у тоталитарну конзервативну диктатуру под његовом апсолутном влашћу. Туркменистан до сада није био у стању да се значајно демократизује, за разлику од већине других бивших совјетских република, а Нијазов је владао земљом све до своје смрти 21. децембра 2006. године. Наследио га је Гурбангули Бердимухамедов на изборима лишеним смислене политичке конкуренције и опозиције , а Бердимухамедов је преокренуо многе Нијазовљеве политике које су сматране ексцентричним, укључујући Нијазовљев свеобухватни култ личности и скоро потпуну међународну и социоекономску изолацију земље, доношењем неколико економских реформи и ограниченим потезима ка вишепартијском систему, иако је свака странка била заступљена у законодавно тело је било под директним надзором режима, а отворено неслагање против владе и даље је било суочено са широко распрострањеном репресијом. Гурбангулија Бердимухамедова је касније наследио његов син Сердар Бердимухамедов након што се повукао са политичке функције у марту 2022, успостављајући де факто политичку династију.
Античка историја мини|Женска фигурица „бактријске принцезе“, 2500-1500. п. н. е., хлорит (хаљина и шешир) и кречњак (глава, руке и нога), висина: 13,33 цм, Музеј уметности округа Лос Анђелес (САД).
Оскудни остаци указују на рана људска насеља источно од Каспијског мора, вероватно укључујући неандерталце, иако је археологија региона у целини недовољно истражена. Налази из бронзаног и гвозденог доба потврђују вероватноћу напредних цивилизација у овој области, укључујући налазе повезане са друштвом познатим научницима као Бактрија-Маргијана археолошки комплекс (БМАЦ) – у близини модерних градова Мари (раније Мерв), Дјеитун и Гонур Тепе.
До 2000. п. н. е., индоевропски народи су се населили широм региона. Већи део данашњег Туркменистана окупирала су друштва повезана са БМАЦ-ом и Дахае (такође познати као Даае, Даха, Даои и слични називи) – племенска конфедерација која се налазила одмах источно од Каспијског мора. Масагети и Скити су такође били присутни, одмах северно од БМАЦ-а и Дахае.
Александар Велики је освојио ову територију у 4. веку пре нове ере на путу ка Јужној Азији. Године 330. п. н. е., Александар је кренуо на север у Централну Азију и основао град Александрију близу реке Мургаб. Смештена на важном трговачком путу, Александрија је касније постала град Мерв. Рушевине Александровог античког града се још увек налазе и детаљно су истражене. После Александрове смрти, његово царство се брзо распало. Њиме су владали Селеукиди пре него што је сатрап Партије прогласио независност. Парти – жестоки, номадски ратници са севера Ирана – тада су основали краљевство Партију, које је покривало данашњи Туркменистан и Иран. Партски краљеви су владали својим доменом из града Нисе, области која се сада налази у близини данашње престонице Ашхабада, коју је основао Арсак I (владао око 250–211. п. н. е.), и која је наводно била краљевска некропола партских краљева, иако није утврђено да је тврђава у Ниси била краљевска резиденција нити маузолеј.
Ископавања у Ниси открила су значајне зграде, маузолеје и светилишта, многа исписана документа и опљачкану ризницу. Откривена су многа хеленистичка уметничка дела, као и велики број ритона од слоноваче, спољних ивица украшених иранским темама или класичним митолошким сценама.
У периоду од 4. до раног 7. века Нове ере, кроз Мерв је пролазила прометна караванска рута, која је повезивала Кину династије Танг и град Багдад (у модерном Ираку). Тако је град Мерв представљао важну награду за сваког освајача.
Арапска освајања и исламизација Централна Азија је дошла под арапску контролу након низа инвазија крајем 7. и почетком 8. века и укључена је у исламски калифат подељен између провинција Мавара'ун Нахр и Хорасан. Арапско освајање донело је религију ислама свим народима централне Азије. Град Мерв су заузели поручници халифе Османа ибн Афана и конституисан је као главни град Хорасана. Користећи овај град као своју базу, Арапи, предвођени својим командантом Кутајбом ибн Муслимом, потчинили су Балх, Бухару, Фергану и Кашгарију и продрли у Кину све до провинције Гансу почетком 8. века.
Мерв је био у центру пажње у фебруару 748. када је Абу Муслим (умро 750.) прогласио нову династију Абасида у Мерву, и кренуо из града да освоји Иран и Ирак и успостави нову престоницу у Багдаду. Абу Муслима је чувени златар из Мерва изазвао да уради праву ствар и да не ратује са сународницима муслиманима. Златар је погубљен.
У другом делу 8. века Мерв је постао одводбојан атан исламској заједници као центар јеретичке пропаганде коју је проповедао ал-Мукана "Покривени пророк из Хорасана". Садашњим Туркменистаном су владали Тахириди између 821. и 873. Године 873. арапска владавина у Централној Азији је окончана као резултат освајања Сафарида. Током њихове владавине Мерв је, попут Самарканда и Бухаре, био једна од великих школа учења, а прослављени историчар Јакут је учио у његовим библиотекама. Мерв је произвео бројне научнике у различитим гранама знања, као што су исламско право, хадиси, историја, књижевност и слично. Неколико научника носи име: Марвази (المروزي) што их означава да потичу из Мерва. Али владавина Сафарида је била кратка и поражени су од Саманида 901. године. Династија Саманида је ослабила након друге половине 10. века и Газнавиди су заузели садашњи Туркменистан 990-их. Али, изазивали су Селџуке, дошљаке са севера. Одлучујућа победа Селџука над Газнавидима одвила се у садашњем Туркменистану, који им је припао 1041. године.
Огушка племена Порекло Туркмена може се пратити од Огуске конфедерације номадских пастирских племена раног средњег века, која су живела у данашњој Монголији и око Бајкалског језера у данашњем јужном Сибиру. Ова конфедерација је била састављена од народа који су говорили туркијски и који су чинили основу моћних степских империја у унутрашњој Азији. У другој половини 8. века, огузске компоненте су мигрирале кроз Џунгарију у централну Азију, а арапски извори су их лоцирали под појмом Гуз у области средње и доње Сирдарије у 8. веку. До 10. века, Огузи су се проширили западно и северно од Аралског мора и у степу данашњег Казахстана, апсорбујући не само Иранце већ и Туркијце из етнолингвистичких група Кипчака и Карлука. У 11. веку, познати муслимански турски учењак Махмуд ел Кашгари описао је језик Огуза и Туркмена као различит од језика других Туркијаца и идентификовао двадесет два огузска клана или подплемена, од којих се нека појављују у каснијим туркменским генеалогијама и легенде као срж раних Туркмена. thumb|Држава Огуз Јабгу, 750–1055.
У старотуркијским натписима, постоје референце на неколико огуских група као што су једноставно Огузи, Уц-Огуз („три-Огузи“; могуће Карлуци),Gumilyov, L.N. "Ancient Turks". ch. 5 (in Russian) Алти-Огуз („шест-Огуз“), Секиз-Огуз („осам -Огуз“), могуће *Отуз Огуз („Тридесет Огуза“) и Токуз Огуз који је повезан са Тиелеом („девет Огхуз“) (кинески: 九姓 Јиу Ксинг „Девет презимена“)Golden, Peter B. (2015) The Turkic Word in Mahmud al-Kashgari , p. 507-511Golden, Peter B. (1972) "The Migrations of the Oğuz" in. 4, p. 48 у различитим областима у околини Алтајских планина. Упркос сличности имена, конфедерација Токуз Огуз, из које су произашли оснивачи Ујгурског каганата, разликовала се од трансоксанских Огуз Туркијаца који су касније основали државу Огуз Јабгу: на пример, Истахри и Мухаммад ибн Мухмад ел Тасри разликовали су Токуз Огуз и Огуз, а Ибн ал-Факих је поменуо "неверне Турк-Огузе, Токуз-Огузе и Карлуке". Otto Harrassowitz, Wiesbaden. Упркос томе, Питер Голден примећује конфузију у натписима каснијих Плавих Туркијаца и Ујгура, где се Огуз очигледно односио на Токуз Огузе или другу племенску групу, који су такође носили назив Огузи без броја са префиксом; ова конфузија се такође огледала код Шараф ел Замана ел Марвазија, који је навео 12 племена Огуза, којима је владао "Токуз Хакан" и од којих су неки били Токуз-Огузи, на граници Трансоксијане и Хорезма. Највише, Огузе је вероватно предводила језгра групе Токуз Огуз кланова или племена. Исто тако, Карлуци и Туркијци Огузи су били различити иако су обоје били познати као Туркмени у 11. веку;Divanü Lûgat-it-Türk, translation Besim Atalay, Turkish Language Association, , book: 1, page: 473. quote: "Karluks is a division of nomadic Turks. They are separate from Oghuz, but they are Turkmens like Oghuz."Kafesoğlu, İbrahim. (1958) "Türkmen Adı, Manası ve Mahiyeti," in Jean Deny Armağanı: Mélanges Jean Deny, eds., János Eckmann, Agâh Sırrı Levend and Mecdut Mansuroğlu (Ankara: Türk Tarih Kurumu Basımevi) p. 131 али много касније, политичар из Илканата Рашид ел Дин Хамадани у свом делу Џами ел таварих помиње Карлуке као део огуских (туркменских) племена.