Wykłady dla studentów świeckich i sióstr zakonnych odbywają się zasadniczo w budynku przy ul. Franciszkańskiej 1 i od 2013 także przy ul. Bernardyńskiej 3, gdzie wcześniej mieściły się Wyższe Seminarium Duchowne Archidiecezji Częstochowskiej i Wyższe Seminarium Duchowne Diecezji Sosnowieckiej. W oficynie budynku przy ul. Franciszkańskiej 1 znajduje się kaplica św. Jana Pawła II. Druga mieści się w budynku przy ul. Bernardyńskiej.
Historia Uczelnia powstała 8 grudnia 1981 na mocy wydanego przez papieża Jana Pawła II motu proprio Beata Hedvigis jako Papieska Akademia Teologiczna w Krakowie. Początkowo tworzyły ją wydziały: Filozoficzny, Historii Kościoła oraz Teologiczny. Pierwszym rektorem uczelni został ks. Marian Jaworski.
W 1999 senat Papieskiej Akademii Teologicznej przekształcił Instytut Teologiczny w Tarnowie w Zamiejscowy Wydział Teologiczny PAT. Kongregacja ds. Edukacji Katolickiej uznała tę decyzję za przedwczesną i proceduralnie błędną. Dodatkowo Ministerstwo Nauki nie przyznało tarnowskiej jednostce uprawnień do nadawania stopnia doktora nauk teologicznych. Z tego względu opracowano nowy statut wydziału, a w grudniu 2003 senat uczelni podjął kolejną uchwałę ws. przekształcenia.