Jamerson występował z takimi gwiazdami afroamerykańskiej muzyki popularnej, jak Stevie Wonder, Marvin Gaye, The Supremes, Martha and the Vandellas, Gladys Knight & the Pips czy The Miracles.
Jamerson zdobył także miejsce w historii muzyki popularnej z innego powodu: był pierwszym muzykiem, który traktował gitarę basową jako instrument melodyczny – zamiast wygrywania prostych, powtarzających się funkcji i motywów w obrębie kwinty, jak czynili to wcześniejsi gitarzyści basowi, James Jamerson grał rozbudowane, improwizowane linie, często wykorzystujące synkopę, oprócz zaznaczania rytmu kompozycji stanowiące też integralną część jej melodii. Ten nowatorski styl stał się inspiracją dla wielu instrumentalistów: na wpływ stylu gry Jamersona powoływali się tacy innowatorzy gry na gitarze basowej, jak Jack Bruce, John Entwistle, John Paul Jones czy Jaco Pastorius. Do dziś zresztą wielu znanych i cenionych basistów (m.in. Paul McCartney, John Patitucci, Billy Sheehan, Jason Newsted, Victor Wooten, Geddy Lee) powołuje się na wpływ Jamersona na własny styl gry na gitarze basowej.