W toku wojen inflanckich Dorpat razem z całym regionem dostał się w 1558 pod panowanie rosyjskie. W mieście została erygowana eparchia Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego. W 1582 na mocy pokoju w Jamie Zapolskim ziemie te włączono do I Rzeczypospolitej. W 1625 Dorpat przejęli ostatecznie Szwedzi. Po opisywanych wydarzeniach społeczność prawosławna na ziemiach estońskich niemal całkowicie zanikła, ograniczając się do niewielkiej mniejszości rosyjskiej. W 1710 na terytorium współczesnej Estonii funkcjonowała tylko jedna cerkiew – św. Mikołaja w Tallinnie.
W Imperium Rosyjskim i Rosji porewolucyjnej Zwycięstwo Rosji w wielkiej wojnie północnej i przyłączenie Estonii na mocy traktatu w Nystad zmieniło status religii prawosławnej na tym obszarze: stała się ona wyznaniem uprzywilejowanym i wspieranym przez państwo rosyjskie. Nie oznaczało to jednak podjęcia kampanii nawracania miejscowej ludności. Pierwsze nowe cerkwie organizowane były wyłącznie na potrzeby rosyjskich wojsk stacjonujących w Estonii.