Po wyzwoleniu Mińska na potrzeby galerii wydzielono cztery pokoje w Domu Związków Zawodowych (Дом Прафсаюзаў) przy Placu Wolności. W listopadzie 1947 roku w pięciu salach na pierwszym piętrze otworzono stałą ekspozycję. Jednocześnie rozpoczęto prace nad projektem nowej siedziby muzeum ulokowanej przy ulicy Lenina. Otwarcie nastąpiło 5 listopada 1957 roku. Na ósmą i dziewiątą dekadę XX wieku przypadł szczyt działalności wystawienniczej muzeum. Kolekcja białoruskiego malarstwa była eksponowana na obszarze całego ZSRR. Jednocześnie muzeum gościło na wystawach następujące dzieła sztuki:
W latach dziewięćdziesiątych XX wieku muzeum zmieniło swój status, co zostało odzwierciedlone w jego nazwie. Na początku XXI wieku jest największą instytucją kulturalną na Białorusi, która ma potencjał badawczy, rozwijający się na własnej powierzchni ekspozycyjnej, restauracyjnej i naukowej.
Struktury organizacyjne Siedziba główna W latach 1939–1941 muzeum zajmowało 15 sal w gmachu Wyższej Komunistycznej Szkoły Gospodarstwa Wiejskiego (Вышэйшая камуністычная сельскагаспадарчая школа).